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Morcegos (Mammalia: Chiroptera) da Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins: composição específica e considerações taxonômicas

Bats (Mammalia: Chiroptera) from Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins

Resumos

Registramos 39 espécies de quirópteros na Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins e áreas adjacentes, nordeste do estado do Tocantins, durante 28 dias de trabalho de campo nos anos de 2003 e 2008 e na estação chuvosa. Este estudo da quiropterofauna é um dos primeiros para o estado do Tocantins, aumentando o número de espécies conhecido para esta região, com 29 espécies registradas pela primeira vez no estado. As espécies mais abundantes foram P. lineatus e C. perspicillata, com 23,5 e 15,4% do total de capturas. A diversidade no nível de família também foi alta: Phyllostomidae (26 espécies), Vespertilionidae (5), Molossidae (3), Emballonuridae (2), Mormoopidae (1), Noctilionidae (1) e Thyropteridae (1). A maioria das áreas mésicas e de cerrado (s.s.) não estão incluídas em unidades de conservação, representando uma ameaça para espécies restritas a estes tipos de hábitats, como T. devivoi que foi capturada apenas em áreas de veredas com Heliconiacea. Além disso, a região vem sendo alterada devido ao rápido avanço da agricultura e pastagens e do turismo crescente. Assim, a elevada diversidade de morcegos registrada na região, além dos diversos papéis ecológicos que estas espécies desempenham, somadas às ameaças acima relatadas, aumentam as prioridades em se estabelecer estratégias de conservação para este grupo de mamíferos nas regiões adjacentes à Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins. Dentre as espécies com interesse taxonômico, biogeográfico e de conservação destacam-se Lonchophylla dekeyseri, Glyphonycteris behnii, Micronycteris sanborni, Artibeus anderseni, Sturnira tildae e a recém-descrita Thyroptera devivoi.

Chiroptera; inventário faunístico; Jalapão; estado do Tocantins; conservação


During 28 days of field work in rainy season in 2003 and 2008, 39 species of bats were recorded in the Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins, northeastern State of Tocantins. This is one of the first studies about bat communities in the State of Tocantins increasing the number of species known to occur in that Federal unit, with 29 species representing the first occurrence for the State. Frugivores P. lineatus and C. perspicillata were the most common species in the community, with 23.5 and 15.4% of total captures. Diversity at the family level also was high with seven families recorded: Phyllostomidae (26 species), Vespertilionidae (5), Molossidae (3), Emballonuridae (2), Mormoopidae (1), Noctilionidae (1), and Thyropteridae (1). Most of mesic and cerrado (s.s.) areas are not included in this Conservation Unit, imposing a problem for the conservation of habitat-restricted species like T. devivoi which was captured only in "veredas" with Heliconiacea until now. Additionally, the region is facing an increase in the tourism, agriculture and pasture activities. Due to the high expected bat diversity for the area, the known ecological functions played by bats, and the several human induced threats, there is urgency concerning the conservation strategies for this group of mammals in the vicinity of the Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins. The species with high importance in relation to taxonomy, biogeography and conservation issues are: Lonchophylla dekeyseri, Glyphonycteris behnii, Micronycteris sanborni, Artibeus anderseni, Sturnira tildae and the recently described Thyroptera devivoi.

Chiroptera; faunistic inventory; Jalapão; Tocantins; conservation


ARTIGOS

Morcegos (Mammalia: Chiroptera) da Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins: composição específica e considerações taxonômicas

Bats (Mammalia: Chiroptera) from Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins

Renato GregorinI, * * Autor para correspondência: Renato Gregorin, e-mail: rgregorin@dbi.ufla.br ; Edmara GonçalvesI; Caroline Cotrim AiresII; Ana Paula CarmignottoIII

IUniversidade Federal de Lavras - UFLA, CP 3037, CEP 37200-000, Lavras - MG, Brasil, e-mail: edmaraggregorin@gmail.com

IIMuseu de Zoologia, Universidade de São Paulo - USP, Av. Nazaré, 481, CEP 04263-000, Ipiranga, São Paulo - SP, Brasil, e-mail: carolineaires@yahoo.com.br

IIIUniversidade Federal de São Carlos - UFSCar, Campus Sorocaba, Rod. João Leme dos Santos (SP-264), Km 110, CEP 18052-780, Bairro Itinga, Sorocaba - SP, Brasil, e-mail: apcarmig@ufscar.br

RESUMO

Registramos 39 espécies de quirópteros na Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins e áreas adjacentes, nordeste do estado do Tocantins, durante 28 dias de trabalho de campo nos anos de 2003 e 2008 e na estação chuvosa. Este estudo da quiropterofauna é um dos primeiros para o estado do Tocantins, aumentando o número de espécies conhecido para esta região, com 29 espécies registradas pela primeira vez no estado. As espécies mais abundantes foram P. lineatus e C. perspicillata, com 23,5 e 15,4% do total de capturas. A diversidade no nível de família também foi alta: Phyllostomidae (26 espécies), Vespertilionidae (5), Molossidae (3), Emballonuridae (2), Mormoopidae (1), Noctilionidae (1) e Thyropteridae (1). A maioria das áreas mésicas e de cerrado (s.s.) não estão incluídas em unidades de conservação, representando uma ameaça para espécies restritas a estes tipos de hábitats, como T. devivoi que foi capturada apenas em áreas de veredas com Heliconiacea. Além disso, a região vem sendo alterada devido ao rápido avanço da agricultura e pastagens e do turismo crescente. Assim, a elevada diversidade de morcegos registrada na região, além dos diversos papéis ecológicos que estas espécies desempenham, somadas às ameaças acima relatadas, aumentam as prioridades em se estabelecer estratégias de conservação para este grupo de mamíferos nas regiões adjacentes à Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins. Dentre as espécies com interesse taxonômico, biogeográfico e de conservação destacam-se Lonchophylla dekeyseri, Glyphonycteris behnii, Micronycteris sanborni, Artibeus anderseni, Sturnira tildae e a recém-descrita Thyroptera devivoi.

Palavras-chave: Chiroptera, inventário faunístico, Jalapão, estado do Tocantins, conservação.

ABSTRACT

During 28 days of field work in rainy season in 2003 and 2008, 39 species of bats were recorded in the Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins, northeastern State of Tocantins. This is one of the first studies about bat communities in the State of Tocantins increasing the number of species known to occur in that Federal unit, with 29 species representing the first occurrence for the State. Frugivores P. lineatus and C. perspicillata were the most common species in the community, with 23.5 and 15.4% of total captures. Diversity at the family level also was high with seven families recorded: Phyllostomidae (26 species), Vespertilionidae (5), Molossidae (3), Emballonuridae (2), Mormoopidae (1), Noctilionidae (1), and Thyropteridae (1). Most of mesic and cerrado (s.s.) areas are not included in this Conservation Unit, imposing a problem for the conservation of habitat-restricted species like T. devivoi which was captured only in "veredas" with Heliconiacea until now. Additionally, the region is facing an increase in the tourism, agriculture and pasture activities. Due to the high expected bat diversity for the area, the known ecological functions played by bats, and the several human induced threats, there is urgency concerning the conservation strategies for this group of mammals in the vicinity of the Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins. The species with high importance in relation to taxonomy, biogeography and conservation issues are: Lonchophylla dekeyseri, Glyphonycteris behnii, Micronycteris sanborni, Artibeus anderseni, Sturnira tildae and the recently described Thyroptera devivoi.

Keywords: Chiroptera, faunistic inventory, Jalapão, Tocantins, conservation.

Introdução

Morcegos são componentes importantes na rica mastofauna Neotropical (Voss & Emmons 1996), com aproximadamente 167 espécies registradas para o Brasil (Reis et al. 2006) com ampla diversidade morfológica, alimentar, na biologia reprodutiva e sociabilidade. A diversidade de hábitats no Brasil comporta esta elevada riqueza de espécies, apresentando composição fitofisionômica e de ambientes bastante complexas, favoráveis ao suporte de diversas guildas de morcegos (Kalko et al. 1996). Neste contexto, o estudo das comunidades de morcegos do Cerrado, um bioma que abrange cerca de 2.052.533 km2 (Marinho-Filho & Sazima 1998) e que engloba uma série de fitofisionomias que variam desde áreas abertas (cerrado sensu stricto e campos) às formações de vegetação mais densa e alta (e.g. cerradão e matas), proporciona um maior entendimento em relação à diversidade e distribuição dos quirópteros no Brasil (Bernard et al. 2011). Além disto, o Cerrado localiza-se no centro do Brasil, separando as florestas pluviais Amazônica e Atlântica (Ab'Saber 1977), tornando o bioma permeável ao trânsito de espécies consideradas primariamente florestais (Nitikman & Mares 1987). O Cerrado também faz contato com a Caatinga no nordeste e com o Pantanal no sudoeste do Brasil, os quais compõem a diagonal de formações abertas brasileira. Endemismos de morcegos para o Cerrado são raros (até o momento, apenas duas espécies descritas, Lonchophylla dekeyseri Sazima, Vizotto & Taddei, 1978 e Thyroptera devivoi Gregorin, Gonçalvez, Lim & Engstrom, 2006), mas estima-se uma elevada diversidade regional como já descrita para outros grupos no Cerrado (e.g. Carmignotto 2005 para roedores e marsupiais). Marinho-Filho & Sazima (1998) listaram 80 espécies de morcegos para o Cerrado e recentemente, Aguiar & Zortéa (2008) ampliaram esta lista para 103 e este parece ser o melhor delineamento do cenário da diversidade de Chiroptera para o bioma.

Pode-se considerar que o nosso conhecimento sobre a diversidade e ecologia dos morcegos do Cerrado é recente e se desenvolveu notadamente nas décadas de 1980 e 1990 com estudos principalmente na região de Brasília, Distrito Federal (Bredt & Uieda 1996, Bredt et al. 1999), Piauí (Vizotto et al. 1980a,b,c) e na zona de contato Caatinga-Cerrado (e.g. Mares et al. 1981, Willig 1983). Nos últimos 15 anos, houve um aumento considerável de estudos sobre os quirópteros do Cerrado e da Caatinga, envolvendo trabalhos de inventários e de ecologia de comunidades para o Mato Grosso (Gonçalves & Gregorin 2004), Mato Grosso do Sul (Bordignon 2006, Bordignon & França 2009, Cunha et al. 2009, Ferreira et al. 2010, Silveira et al. 2011), Ceará (Silva et al. 2001), Minas Gerais (e.g. Grelle et al. 1997, Falcão et al. 2003), Goiás (Bredt et al. 1999, Rodrigues et al. 2002, Esbérard et al. 2005), Maranhão (Cruz et al. 2007) e Piauí (Gregorin et al. 2008a). Estes estudos resultaram em novos registros para o bioma, como Thyroptera discifera (Lichtenstein & Peters, 1855) (Bezerra et al. 2005), Artibeus gnomus Handley, 1987 e A. anderseni Osgood, 1916 (Gonçalves & Gregorin 2004); e na descrição de novos táxons, como Xeronycteris vieirai Gregorin & Ditchfield, 2005 para a área de Cerrado-Caatinga, Thyroptera devivoi para o Cerrado nos Estados do Tocantins e Piauí, e Chiroderma vizottoi Taddei & Lim, 2010 para o sul do Piauí.

Contudo, problemas com a estimativa da diversidade e os limites geográficos das espécies de morcegos em diversas áreas do Brasil estão relacionados à escassez ou ausência de amostragem (vide revisão em Bernard et al. 2011), e parcialmente pela falta de dados descritivos da morfologia qualitativa e morfometria para espécies taxonomicamente problemáticas (Costa et al. 2005) que eventualmente podem resultar em novas descrições ou revalidações. Exemplos de bons inventários ou trabalhos de diversidade local fornecendo breves diagnoses podem ser encontrados em Anderson (1997), Simmons & Voss (1998) e Dias & Peracchi (2008), mas em geral, os dados fornecidos em inventários estão relacionados a aspectos biológicos (reprodução, dieta e período de atividade) e, mais recentemente, aos índices de diversidade e equabilidade (e.g. Bernard 2002, Bernard & Fenton 2002, Esbérard 2009). A ausência de dados sobre a morfologia e procedimento de identificação dos táxons em muitos estudos, dificulta a confiabilidade a respeito da identidade deles, além de omitir dados importantes para a compreensão da variação geográfica, zoogeografia e taxonomia do grupo.

O objetivo do presente trabalho foi inventariar a quiropterofauna na região do Jalapão nos domínios da Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins (EESGT), preenchendo, assim, uma lacuna de conhecimento dado o fato do Estado de Tocantins ser um dos estados menos amostrado em relação à fauna de quirópteros no Brasil (Bernard et al. 2011). Além dos dados a respeito da riqueza e composição de espécies, este estudo também teve por objetivo fornecer descrições morfológicas e dados biométricos para espécies cuja taxonomia ainda é precária ou onde há escassez de dados morfológicos sobre elas na literatura.

Metodologia

1. Área de estudo

O Jalapão é a maior área preservada de Cerrado no Brasil, com aproximadamente 53.340 km2, incluindo os municípios de Almas, Ponte Alta do Tocantins, Mateiros e Rio da Conceição no estado do Tocantins, e Formosa do Rio Preto no estado da Bahia (Klink & Machado 2005). Compondo a porção mais setentrional do Cerrado, o complexo do Jalapão é parte integrante do corredor de biodiversidade Uruçuí-Mirador. O presente estudo ficou restrito à Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins (EESGT) e regiões adjacentes, entre as coordenadas 10° 30' e 11° 17' S, e 47° 14' e 46° 10' W, e cuja área é de 716.306 ha (Instituto... 2004) (Figura 1). A precipitação média anual é de aproximadamente 1.500 mm e temperatura média de 24 °C (Leemans & Cramer 1991), sendo o clima dominante o Tropical semi-úmido do Brasil Central (Aw segundo Köppen). O relevo é caracterizado por ser ondulado, com platôs (chapadões) e morros testemunhos. Há presença marcante de dunas areníticas devido à intensa erosão, principalmente eólica e fluvial (Mamede et al. 2002).


2. Capturas

O inventário dos morcegos foi conduzido em duas campanhas, sendo a primeira no período de 28 de março a 8 de abril de 2003, no final da estação chuvosa, onde foram amostradas áreas situadas em torno de 60 km da cidade de Mateiros, TO (localidade 1, Figura 1 - 10o 40' S e 46° 52' W); e a segunda nos meses de janeiro e fevereiro de 2008, no início da estação chuvosa. A segunda campanha foi dividida em duas grandes áreas de amostragem, no período de 28 de janeiro a 4 de fevereiro foram amostradas áreas localizadas em torno de 70 km da cidade de Rio da Conceição, TO (localidade 2, Figura 1 - 11° 14' S e 46° 51' W), e no período de 8 a 15 de fevereiro as coletas foram concentradas em áreas próximas ao município de Formosa do Rio Preto, BA (localidade 3, Figura 1 - 10° 38' S e 46° 10' W). Ao total foram realizados 28 dias de amostragem, sendo 12 na campanha de 2003 (11 de rede de neblina e um de busca ativa) e 16 na campanha de 2008 (12 de rede de neblina e quatro de busca ativa). Este inventário fez parte de um projeto mais amplo denominado "Inventário e Zoneamento de Vertebrados da Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins: Subsídios ao Plano de Manejo", que incluiu também a amostragem de outros grupos de vertebrados (peixes, anfíbios, répteis, aves e demais mamíferos) da região.

Cada ponto de amostragem foi geo-referenciado e classificado quanto ao tipo de hábitat (como descrito por Wilson et al. 1996). Considerou-se os tipos de vegetação já reconhecidos para o Cerrado (ver Eiten 1994), e que já vêm sendo utilizados por autores que trabalham neste bioma, como: campo de murundu, campo úmido, vereda, campo limpo, campo sujo, campo cerrado, cerrado sensu stricto, cerrado rupestre e mata de galeria (Alho et al. 1986, Lacher et al. 1989, Mares et al. 1989, Bonvicino et al. 1996).

O esforço de captura foi calculado multiplicando a área total de redes armadas, que mediram seis ou 12 m de comprimento por 2,6 m de altura, pelo tempo (número total de horas após escurecer), conforme Straube & Bianconi (2002). Não houve padronização quanto ao número fixado de redes e horas armadas por dia. O esforço realizado em cada hábitat amostrado, e na região como um todo, encontra-se descrito na Tabela 1. Foram priorizadas áreas de clareiras naturais, próximas ou cruzando rios, em bordas de mata, em abrigos naturais, e em locais com plantas apresentando frutos e flores que reconhecidamente atraem espécies de morcegos.

A busca ativa de quirópteros em abrigos, tais como casas abandonadas, cavernas, e ocos de árvores, também foi realizada esporadicamente durante o período em campo, utilizando-se lanternas e puçás para localizar e capturar os espécimes conforme descrito por Voss & Emmons (1996).

Dos espécimes, foram aferidas medidas externas e cranianas seguindo Vizotto & Taddei (1973) e a massa corpórea, além de dados sobre o estado reprodutivo e sexo. Também foi extraído tecido hepático, o qual foi mantido em álcool absoluto. Os espécimes colecionados foram preservados em via úmida e estão depositados na coleção de mamíferos do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP). A coleta de material foi autorizada pelo Instituto Brasileiro de Meio Ambiente e Recursos Renováveis (IBAMA) e Instituto Chico Mendes (ICMBio) sob a Licença número 12187. Quando o número de indivíduos de uma determinada espécie foi maior que 10 por localidade, e que tiveram sua identificação confirmada, estes foram marcados mediante perfuração no patágio (Wilson et al. 1996) e liberados no local de captura.

A identificação taxonômica das espécies foi realizada mediante comparação com espécimes da coleção de mamíferos do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e do Departamento de Zoologia e Botânica da UNESP, São José do Rio Preto (DZSJRP), bem como com a literatura científica especializada. A nomenclatura das espécies e o arranjo taxonômico nas categorias de família e subfamília seguem Gardner (2008), exceto quando artigos mais recentes alteraram o esquema taxonômico publicado na referida obra.

3. Análise dos dados

A suficiência do esforço de captura foi observada mediante curva de rarefação obtida para a área amostrada, como uma maneira de avaliar a amostragem realizada no presente estudo (Gotelli & Colwell 2001). Utilizamos o estimador Jackknife de segunda ordem para estimar a riqueza esperada e o programa ESTIMATE S versão 8.0.0 (Colwell 2004) para estimar os valores das curvas de rarefação. Estes dados foram estimados utilizando 100 sorteios aleatórios sem reposição das seqüências de amostras. A média e o desvio padrão da riqueza observada e estimada foram apresentados para a amostragem como um todo.

A abundância relativa das espécies foi estimada dividindo-se o número total de indivíduos amostrados de cada espécie pelo número total de indivíduos registrados na área de estudo (Magurran 1988). O índice de diversidade de Shannon-Wiener (H') foi utilizado como medida de diversidade (Ludwig & Reynolds 1988, Krebs 1999). Estimamos também a equabilidade da amostra pelo índice de Pielou (J' = H'/Hmax, onde H' é o índice de diversidade de Shannon-Wiener) como medida da contribuição de cada espécie amostrada para a abundância total da comunidade estudada.

Resultados e Discussão

1. Riqueza e abundância

Com esforço total de captura de 91.275,6 h.m2 (Tabela 1) em 23 noites foram capturados 247 indivíduos de morcegos pertencentes a 38 espécies. Além disso, outros cinco espécimes foram adicionados mediante a busca ativa, aumentando este resultado para 252 indivíduos e 39 espécies (Tabela 2). Dentre as espécies registradas, encontram-se representantes de sete das nove famílias que ocorrem no Brasil, exceto membros de Furipteridae e Natalidae, sendo representadas todas as subfamílias de Phyllostomidae conhecidas para o País (Tabela 2). Dentre os espécimes capturados, 28 foram marcados e soltos, e 224 foram incorporados à coleção do MZUSP (Tabela 2).

A curva cumulativa de espécies apresentou um elevado incremento no início do período de estudo, tendendo a se aproximar à estabilização no final do período amostrado (Figura 2), indicando que o esforço de amostragem realizado foi considerável para amostrar a maior parte da comunidade de quirópteros da região estudada empregando redes de neblina no nível do solo. Considerando o número de espécies esperadas mediante o estimador Jackknife de segunda ordem (55), teríamos amostrado 71% desta comunidade (Figura 2). Esta estimativa parece ser superestimada se comparada aos resultados obtidos nos últimos anos no Cerrado, em que o número de espécies amostradas variou de 12 a 25 (Willig 1983, Pedro & Taddei 1997, Aguirre 2002, Rodrigues et al. 2002, Tomaz & Zortéa 2008). Entretanto, são raros os estudos de longo prazo que empregam esforços de amostragem mais elevados. Em estudos deste tipo realizados no sul da Bahia, Faria et al. (2006) registraram 59 espécies, e em uma área próxima a Manaus, Sampaio et al. (2003) registraram 72 espécies numa mesma região. Para a Mata Atlântica, Bergallo et al. (2003) estimaram por volta de 1.000 capturas o número mínimo para se amostrar a maior parte da diversidade de Phyllostomidae de uma região, mas esse número deve ser ainda maior (C. Esberárd, com. pess.). Os inventários, portanto, necessitam empreender esforços de captura mais elevados e uso diversificado de metodologias para verificar se as estimativas geradas estão próximas da realidade. Segundo os dados aqui apresentados, a EESGT é uma das áreas com maior diversidade de morcegos registrada para o Cerrado até o momento, e esta pode apresentar valores ainda mais altos mediante um maior esforço amostral.


A amostragem realizada no presente estudo teve a família Phyllostomidae como a mais representativa (26 espécies; 182 indivíduos), seguidas de Vespertilionidae (5; 31), Molossidae (3; 19), Emballonuridae (2; 16), Mormoopidae (1; 2), Noctilionidae (1; 1) e Thyropteridae (1; 1) (Tabela 2), um padrão comumente encontrado em inventários de quirópteros neotropicais (Simmons & Voss 1998, Bergallo et al. 2003, Sampaio et al. 2003, Faria et al. 2006).

Considerando apenas as capturas com redes de neblina, duas espécies dominaram a comunidade amostrada: P. lineatus (58-23,5%) e C. perspicillata (38 - 15,4%) e, juntas, totalizaram 38,9% dos indivíduos capturados (Tabela 2). Seis espécies foram consideradas comuns: G. soricina (17 - 6,9%), M. nigricans (17- 6,9%), R. naso (15 - 6,1%), M. temminckii (11 - 4,5%), A. cinereus (11 - 4,5%) e A. planirostris (10 - 4%), as quais somaram outros 32,9%, com oito espécies abrangendo 71,8% da amostragem (Tabela 2). As demais espécies (30) apresentaram de um a cinco indivíduos amostrados, sendo a grande maioria classificadas como raras, representando menos de 1% do total das capturas (Tabela 2). Esta discrepância nas abundâncias relativas das espécies gerou um índice de equabilidade moderado (J' = 0,79), que não teve grande influência no resultado do índice de diversidade obtido, que continuou elevado devido ao grande número de espécies encontrado (H' = 2,86). Este padrão, de muitas espécies raras, algumas comuns e poucas dominantes já foi registrado em outras localidades bem preservadas em áreas de Cerrado e de Caatinga (Rodrigues et al. 2002, Gregorin et al. 2008a). Este resultado em parte está relacionado à metodologia de amostragem, que sabidamente apresenta maior sucesso de captura de filostomídeos. E também no caso das redes localizarem-se próximas a abrigos ou áreas de alimentação de determinadas espécies, por exemplo, superestima a abundância relativa destas na área de estudo, como pode ter sido o caso das espécies M. nigricans, R. naso e M. temminckii, com a maioria dos indivíduos amostrados próximos a áreas antropizadas com a presença de abrigos pontenciais (ponte e residências) e postes de iluminação que atraem insetos. Com relação às outras espécies mais abundantes, em áreas de Cerrado, geralmente há elevada abundância de nectarívoros, particularmente G. soricina que pode compor até 30% da quiropterofauna local (Zortéa & Alho 2008). Na EESGT os nectarívoros abrangeram 10,5% do total somando as abundâncias de L. dekeyseri e G. soricina.

O incremento do esforço em fisionomias abertas com a presença de abrigos, como cavernas e afloramentos rochosos, como é o caso do cerrado rupestre, que neste trabalho representou menos que 17% do esforço total da amostragem, pode acrescentar mais espécies de morcegos à presente lista, além de apresentar outros cenários de distribuição das espécies nos ambientes amostrados.

2. Associação às diferentes fisionomias amostradas e distribuição geográfica

Com esforço amostral de 24% do total, as matas de galeria com borda para áreas desmatadas (MG) compreenderam a fisionomia mais rica na região com 27 espécies registradas (Tabela 2). Algumas espécies (11) foram restritas a este ambiente florestal, mas cerca de metade das espécies registradas neste estudo (18) esteve presente em outros ambientes amostrados, sendo consideradas generalistas. Por outro lado, nas formações abertas amostradas, como o cerrado sensu stricto (CSS) e o cerrado rupestre (CR), foram registradas 11 e 12 espécies, respectivamente. Oito foram exclusivas destes ambientes: M. minuta, M. sanborni, T. bidens, U. magnirostrum, S. tildae, L. dekeyseri, E. furinalis e N. laticaudatus (Tabela 2). Thyroptera devivoi foi registrado exclusivamente em área de vereda (VE/C) rica em heliconiáceas e P. stenops também em uma área mais úmida, de vereda (MU/C), ressaltando a importância da amostragem em diversos ambientes nos inventários de morcegos para uma melhor estimativa da diversidade local.

O registro de Lophostoma carrikeri, antes restrito à Amazônia, e recentemente registrada para a Caatinga (Gregorin et al. 2008a) e Cerrado (Zortéa et al. 2009), representa o primeiro registro para o estado do Tocantins. Contudo, em termos de preferência de hábitat, L. carrikeri manteve-se associada a ambientes mésicos, não havendo registro da espécie em fisionomia aberta até o momento (Gribel & Taddei 1989, Bernard & Fenton 2002, Sampaio et al. 2003). Inclusive nos biomas Caatinga e Cerrado, a espécie foi registrada em áreas de floresta estacional ou transição entre floresta estacional e mata de galeria (Gregorin et al. 2008a, Zortéa et al. 2009); no presente estudo o único indivíduo de L. carrikeri foi capturado em ambiente de mata galeria (Tabela 2). Outra espécie do gênero, L. silvicolum, apesar de ainda não ter registros para a porção central do Brasil, já havia sido registrada em fisionomias abertas (Reis & Peracchi 1987) e no presente trabalho foi amostrada tanto em área aberta como em ambiente florestal (Tabela 2). Dentre as espécies de Micronycteris, M. minuta e M. sanborni foram capturadas em formações abertas de cerrado rupestre, enquanto que um único exemplar de M. megalotis foi capturado em mata. Tanto M. megalotis como M. minuta são reportados para áreas abertas e matas (Handley 1976, Bernard & Fenton 2002), não apresentando preferência de habitat. Por outro lado, M. sanborni só apresenta registros em áreas abertas e áridas (Simmons 1996), assim como obtido no presente trabalho (Tabela 2). A afinidade desta espécie por afloramentos rochosos vem se consolidando e foi apoiada também pelo registro de Brooks et al. (2002) que, a mais de 3.000 km de distância do primeiro registro da espécie, manteve a preferência por este tipo de ambiente.

Artibeus anderseni foi primeiramente registrada no Cerrado por Gonçalves & Gregorin (2004), sendo este o segundo registro da espécie para o bioma, ampliando a extensão da distribuição geográfica desta espécie (veja Gardner 2008). No presente estudo, os três espécimes foram capturados em mata de galeria (Tabela 2) e no Mato Grosso, em ambiente de vereda (Gonçalves & Gregorin 2004), evidenciando a associação desta espécie com ambientes bem mésicos.

A captura de S. tildae representa o primeiro registro da espécie para o Cerrado, aumentando de 103 para 104 as espécies presentes neste bioma (Aguiar & Zortéa 2008). Os registros mais próximos são de Pine et al. (1970) para a Serra do Roncador, MT, uma área de transição entre o Cerrado e a Amazônia. No presente estudo, o único espécime foi amostrado em uma área de cerrado sensu stricto.

3. Considerações taxonômicas

Problemas na taxonomia de alguns grupos e a elevada taxa de simpatria existente em morcegos evidenciam a necessidade de observações adicionais quanto aos dados morfológicos diagnósticos de alguns táxons, principalmente aqueles com literatura restrita ou esparsa. Uma espécie registrada para o Jalapão e que certamente merece atenção taxonômica é Glyphonycteris behnii (Peters, 1865), que é diferenciada das outras espécies do gênero, G. sylvestris (Thomas, 1896) e G. daviesi (Hill, 1964), por caracteres cranianos e de pelagem (Tabela 3). O exemplar EG 297, identificado como G. behnii, tem a pelagem dorsal acinzentada, com pelos tricromáticos: base e ápice cinza e banda intermediária esbranquiçada. Pelagem ventral mais clara. Este exemplar é distinto do holótipo de G. behnii que apresenta, em adição às dimensões corpóreas maiores, coloração dorsal mais avermelhada e o padrão de coloração do pelo distinto, com a base branca (em vez de cinza), seguida de uma faixa intermediária marrom-avermelhada, outra creme e o ápice castanho-avermelhado (Carter & Dolan 1978). Assim, o espécime EG 297, em termos de coloração, se assemelha mais ao holótipo de G. sylvestris, mesmo que este apresente uma quarta banda apical, estreita e branca (Carter & Dolan 1978). Assim, estamos considerando o espécime EG 297 como G. behnii com base nas dimensões maiores que as registradas para G. sylvestris (Simmons & Voss 1998).

A questão taxonômica de G. behnii está diretamente relacionada à de G. sylvestris já que foram consideradas sinônimas (ver Simmons & Voss, 1998). Andersen (1906) reconheceu as duas espécies para Puno, Peru, região de Floresta Amazônica, sendo dois espécimes de G. behnii. Embora o antebraço destes dois espécimes estivesse quebrado (Simmons 1996), Andersen (1906) considerou seu comprimento por volta de 45 mm. A validade destes dois táxons foi mantida por Sanborn (1949), que considerou G. behnii como distinta de G. sylvestris apenas pelas dimensões maiores do crânio (22 mm na primeira e < 21 mm na segunda) e antebraço (45,0-47,0 contra 40,5 mm). Mais recentemente, Simmons (1996) analisou os dois exemplares identificados por Andersen (1906) como G. behnii e concluiu que as dimensões cranianas coincidiam com o alcance de variação de G. sylvestris. A autora estimou que as dimensões dos antebraços dos espécimes analisados por Andersen (1906) eram por volta de 40-42 mm, dimensões que de fato coincidem com a variação de G. sylvestris e bem menores que o antebraço do holótipo de G. behnii (47,4 mm). Peracchi & Albuquerque (1985) também reconheceram as duas espécies ao compararem um espécime proveniente da Serra da Canastra, MG (referido como G. behnii) com cinco espécimes de G. sylvestris da Amazônia, sendo este o terceiro registro de G. behnii, além do holótipo descrito para região de Cuiabá, MT e do material do Peru. Infelizmente, os autores não forneceram as dimensões dos espécimes analisados tampouco qualquer descrição da pelagem ou crânio.

Simmons & Voss (1998) questionaram a validade de G. behnii baseados na variação das dimensões registradas para G. sylvestris (antebraço em machos: 37,0-41,8 e fêmeas: 39,2-43,8 mm) e uma sobreposição esperada com espécimes referidos como G. behnii após aumento de amostragem. Entretanto, os autores não forneceram as localidades dos espécimes analisados por eles (se florestais ou de outras fisionomias). É importante notar que G. sylvestris foi descrita com base em um espécime da Costa Rica e os espécimes da América do Sul são provenientes de florestas tropicais (Eisenberg & Redford 1999, Martins et al. 2006), enquanto G. behnii foi descrita a partir de um espécime de Cuiabá, região de Cerrado, e conhecida atualmente por ocorrer também na Serra da Canastra (Peracchi & Albuquerque 1985) e sudeste do estado de Goiás (Zortéa & Alho 2008). Nossos espécimes compõem o quarto registro da espécie para o Cerrado e o primeiro para o Tocantins. Se as estimativas feitas por Simmons (1996) sobre o comprimento do antebraço dos espécimes do Peru registrados por Andersen (1906) estiverem corretas, os referidos exemplares devem ser considerados G. sylvestris e sua ocorrência restrita a ambientes de floresta tropical, e G. behnii ficaria restrita ao Cerrado. A questão taxonômica sobre a validade de G. behnii reside na baixa amostragem disponível e no fato que, em alguns táxons, os indivíduos do Cerrado têm antebraço maior que aqueles de florestas pluviais, como C. perspicillata (R. Gregorin, dados não publicados.), L. bokermanni e M. bennettii (Gregorin et al. 2008b). Neste sentido, a questão do antebraço maior, se é um caráter adaptativo a determinada fitofisionomia ou filogenético, denotando táxons distintos, somente será esclarecida com uma revisão profunda e com maior amostragem. No momento, G. behnii se diferencia das outras espécies semelhantes, como Lampronycteris brachyotis (Dobson, 1879) e Trinycteris nicefori Sanborn, 1949, pelo metacarpo do quinto dedo muito mais longo e os pré-molares superiores pontiagudos, de mesmo tamanho, e projetados para frente, quando vistos lateralmente; de G. sylvestris, a espécie se dintingue pelas dimensões maiores do antebraço e crânio (Cr: >21 mm; Ab: >44 mm; Gardner, 2008).

Os espécimes referidos como Mimon crenulatum foram identificados pela presença de folha nasal longa (13,5-14,3 mm), crenulada na metade basal e com uma fileira simples de pelos ao longo de toda sua extensão. Todos exemplares apresentam uma faixa branca ao longo do dorso, desde a cabeça até a região lombar. Entretanto, há variação no padrão geral da coloração: os espécimes EG 319 e 382 têm a pelagem dorsal castanho enegrecida e o ventre acinzentado claro, com a base cinza escura e o terço apical esbranquiçado. O espécime EG 327 apresenta a pelagem dorsal castanho chocolate e ventre castanho claro, cujos pelos são castanho escuro na base e castanho claro no terço apical. Mimon c. picatum Thomas, 1903 é distinguida de M. c. longifolium Wagner, 1843 pela presença de pelos na folha nasal e de uma listra clara dorsal e, portanto, os exemplares da EESGT coincidem com a definição de M. c. picatum. Por outro lado, os espécimes por nós estudados têm dimensões corpóreas e cranianas bem menores que os indivíduos provenientes de Minas Gerais analisados por Pedro et al. (1994), indicando que esta espécie merece atenção taxonômica maior pela sua notável variação geográfica nestes caracteres.

Lonchophylla dekeyseri, uma espécie endêmica do Cerrado, foi descrita inicialmente a partir de espécimes provenientes do Distrito Federal, sul do Piauí e Serra do Cipó, Minas Gerais. Com as recentes expedições ao Cerrado, as amostras de L. dekeyseri têm sido incrementadas e a distribuição geográfica ampliada com novos registros para o oeste do Mato Grosso (Gonçalves & Gregorin 2004) e para o estado do Tocantins (presente estudo).

O espécime de Thyroptera devivoi (parátipo desta espécie) foi capturado na borda de vereda (particularmente rica em Heliconia sp.) voando em direção ao cerrado s.s. A espécie é caracterizada por apresentar discos adesivos redondos e côncavos, pelagem dorsal castanho escuro e ventral agrisalhada, resultando em um contraste mediano entre o dorso e o ventre. Esta característica da pelagem distingue a espécie das demais que ocorrem no Brasil: T. tricolor Spix, 1823 tem o ventre branco ou amarelado com contraste marcante com o dorso castanho escuro, T. lavali Pine, 1993 tem o ventre castanho chocolate como o dorso, e T. discifera (Lichtenstein & Peters, 1854) tem o ventre castanho-avermelhado e também sem contraste dorso-ventre. As dimensões corpóreas, maiores que T. discifera e T. tricolor e menores que T. lavali também definem T. devivoi (Gregorin et al., 2006).

Eptesicus furinalis foi identificada por apresentar pelagem dorsal castanho-avermelhada, com pelos de base enegrecida e terço apical castanho-avermelhado. Pelagem ventral aguti com alternância de faixas enegrecidas e esbranquiçadas. As espécies menores do gênero, E. furinalis (d´Orbigny & Gervais, 1847) e E. diminutus Osgood, 1915, são de difícil definição, particularmente a segunda. Williams (1978) tem demonstrado que há elevada variação na coloração da pelagem, sobreposição nas dimensões corporais e dimorfismo sexual em ambos os táxons, situação agravada pela escassez de amostras na América do Sul. Para esclarecimentos taxonômicos, analisamos também exemplares de E. furinalis do noroeste de São Paulo e do sul de Minas Gerais, cuja pelagem dorsal coincide com a dos espécimes apresentados aqui. Para E. furinalis a pelagem é dicromática com base escura e ápice castanho avermelhado ou amarelado (avelã) em um conjunto homogêneo. Espécimes identificados como E. diminutus, provenientes de Brasília e do sul de Minas Gerais, mostram uma variação acentuada na pelagem dorsal. O espécime de Minas Gerais apresenta a pelagem dorsal enegrecida e os pelos são praticamente monocromáticos. No espécime de Brasília, os pelos dorsais se assemelham aos de E. furinalis, mas a coloração geral do dorso é mesclada de áreas castanho-avermelhado e enegrecidas.

Myotis riparius foi identificada por apresentar pelagem dorsal de coloração castanho opaco, com pelos curtos (entre 3-4 mm na região das espáduas), de base levemente mais escura que o ápice, quase monocromático. Ventre castanho-amarelado, com pelos distintamente dicromáticos, de base castanho escura e metade apical castanho-amarelado. Crânio levemente achatado possuindo crista sagital evidente (Figura 3a), com a largura entre os caninos superiores e da constrição interorbital semelhantes (Tabela 3). O segundo pré-molar superior é pequeno e posicionado mais internamente na coluna de dentes em acordo com González & Fabián (1995) (Figura 4). Os espécimes de M. nigricans capturados por nós apresentaram pelagem dorsal enegrecida e salpicada por manchas mais claras desde a região médio-dorsal até a lombar devido aos pelos de ápice castanho bem claro. Pelos dorsais mais longos que na espécie anterior (entre 6-7 mm na região das espáduas), ventre agrisalhado, com pelos distintamente dicromáticos, de base enegrecida e na metade apical castanho claro, principalmente na porção posterior próximo ao uropatágio. Myotis nigricans também foi diferenciada de M. riparius por caracteres crânio-dentários. Neste caso, M. nigricans (e também M. albescens) apresenta o crânio mais abaulado, inclinado e sem crista sagital (Figura 3b), constrição interorbital maior que a largura entre os caninos superiores (Tabela 3) e segundo pré-molar superior diminuto e alinhado na fileira de dentes (Figura 4b).





4. Diversidade e conservação

No Jalapão, pelas características sócio-econômicas e da exploração da terra, nota-se que ainda há uma parcela considerável de fragmentos de cerrado e matas preservadas, mas majoritariamente em áreas privadas sem a proteção legal (excetuando a EESGT, há apenas mais duas APAs, a do Jalapão e a do Lajeado). Uma das maiores ameaças, além do avanço da fronteira agrícola, é o turismo crescente que pode resultar em aberturas de estradas e conseqüente fragmentação e mortalidade de mamíferos de maior porte por atropelamentos (Ângelo 1996, Scoss et al. 2004). Por estas condições, a região do complexo Jalapão, juntamente com o sul do Piauí, apresenta um futuro incerto quanto à sua preservação e estudos sobre sua fauna e flora devem ser realizados em caráter de urgência no sentido de levantar informações básicas de sua diversidade para nortear projetos futuros de manejo. Considerando apenas os recentes inventários de mamíferos realizados no Jalapão, houve a descrição de uma espécie nova para a área, o morcego Thyroptera devivoi (Gregorin et al. 2006), e o registro de uma espécie de roedor do gênero Thrichomys ainda não descrita na literatura (Basile 2003, Carmignotto & Aires neste volume). Registros adicionais de L. dekeyseri, espécie considerada quase ameaçada pela IUCN (2010) e Vulnerável pelo MMA (Machado et al. 2008), e das raras G. behnii e L. carrikeri, ambas consideradas com dados deficientes pela IUCN (2010), completam este cenário.

O primeiro trabalho a respeito da quiropterofauna do Tocantins foi elaborado por Nunes et al. (2005), que amostraram várias localidades na faixa ecotonal Cerrado-Amazônia no estado, com ampliações de distribuição geográfica para oito espécies de morcegos até então restritos à região Amazônica (T. nicefori, M. schmidtorum, L. brasiliense, V. spectrum, L. spurrelli, L. thomasi, C. brevicauda e M. temminckii), aumentando o compartilhamento de conjuntos de espécies entre a Amazônia e o Cerrado. Posteriormente, Oliveira et al. (2007) inventariaram diversas áreas do Maranhão e no município de Palmeirante, Tocantins. Estes autores registraram 32 espécies de morcegos, mas infelizmente não distinguiram quais foram amostradas no Tocantins. Bezerra & Marinho-Filho (2010) registraram 23 espécies para a região do vale do rio Paranã, sendo 11 para o Tocantins. Destas, nove constam como primeiro registro formal da ocorrência destas no estado: R. naso, G. soricina, C. perspicillata, P. parnellii, N. leporinus, M. molossus, também amostradas no presente estudo; N. albiventris Desmarest, 1818, A. obscurus (Schinz, 1821) e L. ega (Gervais, 1856) não foram registradas por nós. Gardner (2008) cita a presença de P. hastatus para Taguatinga, TO. Assim, considerando os dados de Nunes et al. (2005), Gardner (2008), Bezerra & Marinho-Filho (2010) e o do presente estudo, o estado do Tocantins conta com pelo menos 49 espécies formalmente registradas para seu território. De fato, o presente estudo vem contribuir com dados sobre a diversidade local e subsidiar propostas de estudos futuros sobre a comunidade de mamíferos da região. Dentre as 39 espécies amostradas no presente estudo, 29 representam o primeiro registro formal de ocorrência para o estado do Tocantins (Tabela 2), evidenciando o escasso conhecimento a respeito da quiropterofauna desta região norte do Cerrado como apontado recentemente na revisão de Bernard et al. (2011). Conforme exposto por Bernard et al. (2011), a área da EESGT e entorno, possui grandes lacunas de conhecimento sobre a diversidade de Chiroptera, sendo que a maior riqueza foi de 24 espécies para a porção oeste à estação. Mesmo com o elevado número de espécies registrado neste trabalho (39 espécies), acredita-se que um maior esforço nos ambientes abertos possa contribuir para a lista de espécies da EESGT. Considerando os dados para o norte de Goiás, Tocantins, sul do Maranhão (Nunes et al. 2005, Oliveira et al. 2007, Bezerra & Marinho-Filho 2010, e o presente estudo), Piauí (Vizotto et al. 1980a,b,c, Taddei & Lim, 2010) e Ceará (Silva et al. 2001), o número de espécies de quirópteros registrado para a porção mais setentrional do Cerrado brasileiro alcança 69, ou seja, 70% do total para o bioma considerando as 103 espécies citadas por Aguiar & Zortéa (2008). Salienta-se que nos trabalhos mencionados acima para o cerrado setentrional, há oito espécies não identificadas o que pode elevar esse número para próximo de 75 espécies.

Agradecimentos

Agradecemos ao Dr. Mario de Vivo e à técnica Juliana Gualda pela permissão para análise de material depositado no MZUSP; ao projeto BIOTA FAPESP (98/05075-7); à FAPESP (00/06642-4) (APC); à Fundação O Boticário de Proteção à Natureza; à Pequi - Pesquisa e Conservação do Cerrado; à Conservação Internacional do Brasil (CI-Brasil), e ao Museu de Zoologia da USP pelo apoio financeiro e logístico para a realização das excursões de campo para a EESGT. Ao CNPq processo 555491/2009-9 pela bolsa produtividade (RG). À Prefeitura da cidade de Rio da Conceição pelo apoio logístico. Ao professor Fernando Nadal Vilella e aos graduandos da Universidade Federal de São Carlos, Campus Sorocaba: Caroline de Bianchi Tocchet, Débora dos Santos Mota, Igor Bhering da Costa e Rafael Zanelli pelo auxílio no trabalho de campo e na triagem do material científico. À Cristiano Nogueira (CI-Brasil) pelo convite para participarmos do Projeto: "Inventário e Zoneamento de Vertebrados da Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins: subsídios ao Plano de Manejo", pelo auxílio na condução dos trabalhos de campo e pelo convite para participarmos deste volume especial. Agradecemos a dois assessores anônimos e a Enrico Bernard pelas críticas e sugestões valiosas sobre a primeira versão deste artigo.

Recebido em 22/10/2010

Versão reformulada recebida em 20/01/2011

Publicado em 23/03/2011

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    Autor para correspondência: Renato Gregorin, e-mail:
  • Datas de Publicação

    • Publicação nesta coleção
      12 Set 2011
    • Data do Fascículo
      Mar 2011

    Histórico

    • Aceito
      23 Mar 2011
    • Revisado
      20 Jan 2011
    • Recebido
      22 Out 2010
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