Climbing plants of Porto Ferreira State Park, southeastern Brazil

Trepadeiras do Parque Estadual de Porto Ferreira, Brasil

Betânia da Cunha Vargas Ana Paula Caldeira Oliveira Renata Giassi Udulutsch Gabriel Mendes Marcusso Gabriel Pavan Sabino Pablo Hendrigo Alves de Melo Roberta Marotti Martelletti Grillo Vitor de Andrade Kamimura Marco Antonio Assis About the authors

Abstract

A floristic survey of climbing plants was carried out in an ecotone area of seasonal semideciduous forest (SSF) and forested savanna (CER), in Porto Ferreira State Park (PFSP), Southeastern Brazil. We sampled the reproductive specimens every month during two periods, March 2010 to September 2011 and April and July 2015. The surveys were performed by the walking method, and the sampled individuals were classified by habit, climbing mechanism and dispersal mode. Overall, 109 species, belonging to 67 genera and 29 families, were recorded; 49 species occurred in both, 29 and 31 were exclusive to SSF and CER, respectively. Bignoniaceae and Malpighiaceae were the richest families, with 17 species, followed by Sapindaceae (12 species), Asteraceae and Apocynaceae (8 species each) and Fabaceae (6). The majority of climbers were lianas, twining and anemochoric species, corresponding to 70%, 47% and 66% of all samples, respectively. In this work, we added one new family and 14 species to the Cerrado’s list of climbing plants from São Paulo state, and 10 species to the Brazilian seasonal semideciduous forest’s list. Therefore, we contributed to the understanding of diversity of climbing plants in vegetation types poorly studied for this plant group, mainly in the Cerradão, wherein we found new records for several species.

Key-words:
Cerrado; Seasonal Semideciduous Forest; ecotone; climbing plants

Resumo

O levantamento florístico das trepadeiras foi realizado em um ecótono de Floresta Estacional Semidecidual (FES) e Cerradão (CER), no Parque Estadual de Porto Ferreira, Sudeste do Brasil. Realizamos coletas mensais dos espécimes reprodutivos ao longo de dois períodos, março 2010 a setembro 2011, abril e julho 2015. Os levantamentos foram realizados por meio do método de caminhada e os indivíduos amostrados foram classificados quanto ao hábito, mecanismo de ascensão e síndrome de dispersão. No geral, foram registradas 109 espécies, pertencentes a 67 gêneros e 29 famílias. Dentre essas, 49 espécies ocorrem nos dois tipos de vegetação, sendo que 29 e 31 espécies são exclusivas de FES e CER, respectivamente. Bignoniaceae e Malpighiaceae foram as famílias mais ricas com 17 espécies, seguidas por Sapindaceae (12 espécies), Asteraceae e Apocynaceae (8 espécies cada) e Fabaceae (6). A maioria das espécies de trepadeiras são lianas, volúveis e anemocóricas, correspondendo a 70%, 47% e 66% de toda a amostra, respectivamente. Neste trabalho, acrescentamos uma nova família e 14 espécies para a lista de trepadeiras do Cerrado paulista e 10 espécies para a lista brasileira de trepadeiras em Floresta Estacional Semidecidual. Portanto, contribuímos para o conhecimento da diversidade de trepadeiras em tipos vegetacionais pouco estudados para este grupo de planta, destacando o Cerradão, no qual encontramos novos registros para um grande número de espécies.

Palavras-chave:
Cerrado; Floresta Estacional Semidecidual; ecótono; trepadeiras

Introduction

Climbing plants germinate and remain on the ground, requiring external mechanical sustentation provided by others plants for access to light in the forest canopy (Darwin 1867Darwin, C. 1867. On the moviments and habits of climbing plants. Journal of the Linnean Society, ser. Botany, 9: 1-118.; Putz & Windsor 1987Putz, F.E. & Chai, P. 1987. Ecological studies of lianas in Lambir National Park, Sarawak. Journal of Ecology 75 (2): 523-531.; Gerwing et al. 2006Gerwing, J.J.; Schnitzer, S.A.; Burnham, R.J.; Bongers, F.; Chave, J.; DeWalt, S.; Ewango, C.E.N.; Foster, R.; Kenfack, D.; Martínez-Ramos, M.; Parren, M.; Parthasarathy, N.; Pérez-Salicrup, D.; Putz, F.E. & Thomas, D.W. 2006. A Standard Protocol for Liana Censuses. Biotropica 38 (2): 256–261.; Lawdig & Meiners 2010Ladwig, L. & Meiners, S. 2010. Spatiotemporal dynamics of lianas during 50 years of succession to temperate forest, Ecology 91 (3): 671–680.; van der Heijden et al. 2013van der Heidjen, G.M.; Schnitzer, S.A.; Powers, J.S. & Phillips, O.L. 2013. Liana Impacts on Carbon Cycling, Storage and Sequestration in Tropical Forests. Biotropica 45(6): 682-692.). These plants occur in many climates and vegetation types, representing up to 25% of plant diversity in some tropical forests (Gentry 1991Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press.; Engel et al. 1998Engel, V.L.; Fonseca, R.C.B. & Oliveira, R.E. 1998. Ecologia de lianas e o manejo de fragmentos florestais. Série Técnica IPEF 12 (32): 43-64.; Pérez Salicrup et al. 2001Pérez-Salicrup, D.R.; Sork, V.L. & Putz, F.E. 2001. Lianas and trees in a Lianas Forest of Amazonian Bolivia. Biotropica 33 (1): 34-47.). Besides climbing plants playing an important role in biodiversity maintenance, they establish competition for resources with the host tree (phorophyte), and can change dynamic and natural regeneration in different biomes (Laurence et al. 2001; Schnitzer & Bongers 2002Schnitzer, S.A. & Bongers, F. 2002. The ecology of lianas and their role in forest. Trends in Ecology & Evolution 17 (5): 223-230.).

Although floristic and structural surveys of climbing plants have increased over the past decades (e.g. Durigon & Waechter 2011Durigon, J. & Waechter, J.L. 2011. Floristic composition and biogeographic relations of a subtropical assemblage of climbing plants. Biodiversity Conservation 20 (5): 1027-1044.; Yorke et al. 2013Yorke, S.R.; Schnitzer, S.A.; Mascaro, J.; Lechter, S.G. & Carson, W.P. 2013. Increasing liana abundance and basal area in a tropical forest: the contribution of long-distance clonal colonization. Biotropica 45 (3): 317-324.; Vargas et al. 2014Vargas, B.C. & Araújo, G.M. 2014. Florística de trepadeiras em fragmentos de florestas semideciduais em Uberlândia, Minas Gerais, Brasil. Rodriguésia 65 (1): 49-59.; Ibarra-Marínquez et al. 2015Ibarra-Manríquez, G.; Rendón-Sandoval, F.J.; Cornejo-Tenorio, G. & Carrillo-Reyes, P.2013. Lianas of Mexico. Botanical Sciences 9 (3): 365-417.), climbing plants receive less attention in contrast to studies carried out with tree communities (Phillips et al. 2002Phillips, O.L.; Vásquez, M.R.; Arroyo, L.; Baker, T.; Killeen, T.; Lewis, S.L.; Yandvinder, M.; Mendonza, A.M.; Neil, D.; Vargas, P.C.; Alexiades, M.; Cerón, C.; Di Fiore, A.; Erwin, T.; Jardim, A.; Palacios, W.; Saldias, M. & Vinceti, B. 2002. Increasing dominance of large lianas in Amazonian forests. Nature 418: 770–774.; Letcher & Chazdon 2009Letcher, S.G. & Chazdon, R.L. 200. Lianas and self-supporting plants during tropical forest succession. Forest Ecology and Management 257 (10): 2150-2156.; Carvalho et al. 2013Carvalho, P.G.; Melis J.V.; Morellato, L.P. & Grombone- Guaratini, M.T. 2013. Critérios para a amostragem de lianas: comparação e estimativa da abundância e biomassa de lianas no cerrado. Revista Árvore 37 (6): 1037-1043.). In Southeastern Brazil, climbing plant studies have been conducted by floristic and phytosociological surveys, mostly in semideciduous seasonal forest (e.g. Morellato & Leitão-Filho 1998Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1998. Levantamento florístico da comunidade de trepadeiras de uma floresta semidecídua no Sudeste do Brasil. Boletim do Museu Nacional, Nova Série Botânica 103: 1-15.; Hora & Soares 2002Hora, R.C. & Soares, J.J. 2002. Estrutura fitossociológica da comunidade de lianas em uma floresta estacional na Fazenda Cachim, São Carlos, SP. Revista Brasileira de Botânica 25 (3): 323-329.; Udulutsch et al. 2004Udulutsch, R.G.; Assis, M.A. & Picchi, D.G. 2004. Florística de trepadeiras numa floresta estacional semidecídua, Rio Claro–Araras, estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 27 (1): 125-134.; Rezende & Ranga 2005Rezende, A.A. & Ranga, N.T. 2005. Lianas da Estação Ecológica do Noroeste Paulista, São José do Rio Preto/Mirassol, SP, Brasil. Acta Botânica Brasílica 19 (2): 273-279.; Tibiriçá et al. 2006Tibiriçá, Y.J.A.: Coelho, L.F.M. & Moura, L.C. 2006. Florística de lianas em um fragmento de floresta estacional semidecidual, Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica 20 (2): 339-346.; Rezende et al. 2007Rezende, A.A.; Ranga, N.T. & Pereira, R.A.S. 2007. Lianas de uma floresta estacional semidecidual, município de Paulo de Faria, norte do estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 30 (3): 451-461.; Santos et al. 2009Santos, K.; Kinoshita, L.S. & Rezende, A.A. 2009. Species composition of climbers in seasonal semideciduous forest fragments of Southeastern Brazil. Biota Neotropica 9: 175-188.; Udulutsch et al. 2010Udulutsch, R.G.; Souza, V.C.; Rodrigues, R.R. & Dias, P. 2010. Composição florística e chaves de identificação para as lianas da Estação Ecológica dos Caetetus, estado de São Paulo, Brasil. Rodriguésia 61 (4): 715-730.). Nevertheless, studies on vegetation types of the Cerrado are still incipient (Weiser 2002Weiser, V. de L. 2002. Ecologia e sistemática de lianas em um hectare de cerrado stricto sensu da ARIE- Cerrado Pé-de Gigante, Santa Rita do Passa Quatro, SP. Dissertação de Mestrado, Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo.; 2007Weiser, V. de L. 2007. Árvores, arbustos e trepadeiras do cerradão do Jardim Botânico Municipal de Bauru, SP. Tese de Doutorado, Campinas, Universidade de Campinas.; Carvalho et al. 2013Carvalho, P.G.; Melis J.V.; Morellato, L.P. & Grombone- Guaratini, M.T. 2013. Critérios para a amostragem de lianas: comparação e estimativa da abundância e biomassa de lianas no cerrado. Revista Árvore 37 (6): 1037-1043.).

Porto Ferreira State Park has been the subject of numerous floristic surveys (Bertoni & Martins 1987Bertoni, J.E.A. & Martins, F.R. 1987. Composição florística de uma floresta ripária na Reserva Estadual de Porto Ferreira, SP. Acta Botanica Brasilica 1 (1): 17-26.; Bertoni et al. 2001Bertoni, J.E.A.; Toledo Filho, D.V.; Leitão Filho, H.F.; Franco, G.A.D.C. & Aguiar, O.T. 2001. Flora arbórea e arbustiva do cerrado do Parque Estadual de Porto Ferreira (SP). Revista do Instituto Florestal 13 (2): 169-188.; Colli et al. 2003Colli, A.M.T.; Souza, S.A. & Silva, R.T. 2003. Pteridófitas do Parque Estadual de Porto Ferreira (SP), Brasil. Revista do Instituto Florestal 15 (1): 29-35.; Oliveira 2012Oliveira, A.P.C. 2012. Flora vascular não-arbórea do Parque Estadual de Porto Ferreira, SP, Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual Paulista “Júlio Mesquita Filho”, Rio Claro.; Osaco 2012Osaco, M. 2012. Florística e fitossociologia do estrato arbustivo de área de transição savana-floresta no Parque Estadual de Porto Ferreira. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Rio Claro.; Sabino 2013Sabino, G.P. 2013. Florística e Fitossociologia de uma comunidade arbórea em contato savana-floresta no Parque Estadual de Porto Ferreira, Porto Ferreira, São Paulo. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ciências Biológicas) -Universidade Estadual Paulista “Júlio Mesquita Filhos”, Rio Claro.; Marcusso et al. 2016Marcusso, G.M.; Dickfeldt, E.P.; Bertoni, J.E.A. & Monteiro, R. 2016. Epífitas vasculares do Parque Estadual de Porto Ferreira, São Paulo, Brasil. Revista do Instituto Florestal 28 (2): 119-133.); however, studies on climbing plants have not been performed in this area. The main objective of this study was to survey the climbing flora of an ecotone area, between seasonal semideciduous forest and forested savanna (Cerradão), in Porto Ferreira State Park, São Paulo, Southeastern Brazil.

Materials and methods

1. Study site

Porto Ferreira State Park (PFSP) is located in the municipality of Porto Ferreira, in São Paulo state, Southeastern Brazil (Figure 1). The study area is 611.55 hectares, and has altitudinal variation between 540 and 608 m.a.s.l. (São Paulo 2003São Paulo. 2003. Instituto Florestal. Plano de Manejo do Parque Estadual de Porto Ferreira.). PFSP is located in a geomorphological region of peripheral depression, in the central region of the watershed of Mogi-Guaçu River (São Paulo 2003São Paulo. 2003. Instituto Florestal. Plano de Manejo do Parque Estadual de Porto Ferreira.).

Figure 1
A. Brazilian Atlantic Forest and the Cerrado and the location of São Paulo state; B. location of Porto Ferreira State Park; C. Porto Ferreira State Park and the main vegetation types studied.

The climate of the region is classified as Aw, according to Köeppen’s classification (Bertoni & Martins 1987Bertoni, J.E.A. & Martins, F.R. 1987. Composição florística de uma floresta ripária na Reserva Estadual de Porto Ferreira, SP. Acta Botanica Brasilica 1 (1): 17-26.). The annual mean temperature is 22.3 °C and the annual mean precipitation is 1.497 mm, presenting variation between the rainy (247.9 mm) and dry seasons (26.6 mm) (CEPAGRI 2016CEPAGRI. Clima dos municípios paulistas. Disponível em: <http://www.cpa.unicamp.br/outras-informacoes/clima_muni_457.html>. Acesso em: 31 de janeiro de 2016.
http://www.cpa.unicamp.br/outras-informa...
).

PFSP has distinct vegetation types according to IBGE (2012)IBGE. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. 2012. Manual técnico da vegetação brasileira. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Rio de Janeiro. 276 p., presenting forested savanna (Cerradão) and seasonal semideciduous forest. They are mainly differentiated in the field by their physiognomy (small average height and high density in the Cerradão), and greater average height and lower density in Semideciduous forests), ecological aspects (soil types, deciduousness) and typical and exclusive species of each vegetation type (Durigan et al. 2012Durigan, G.; Ramos, V.S.; Ivanauskas, N. M.; Franco, G.A.D.C. 2012.Espécies indicadoras de fitofisionomias na transição Cerrado-Mata Atlântica no Estado de São Paulo. São Paulo: Secretaria do Meio Ambiente, 145p.). Furthermore, there are ecotonal areas among these vegetation types (Osaco 2012Osaco, M. 2012. Florística e fitossociologia do estrato arbustivo de área de transição savana-floresta no Parque Estadual de Porto Ferreira. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Rio Claro.; Sabino 2013Sabino, G.P. 2013. Florística e Fitossociologia de uma comunidade arbórea em contato savana-floresta no Parque Estadual de Porto Ferreira, Porto Ferreira, São Paulo. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ciências Biológicas) -Universidade Estadual Paulista “Júlio Mesquita Filhos”, Rio Claro.), in which a floristic mixture and phytophysiognomic indistinguishability occurs (IBGE 2012IBGE. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. 2012. Manual técnico da vegetação brasileira. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Rio de Janeiro. 276 p.).

1.2 Data collection

Climbing plants sampling was performed by the walking method (Filgueiras et al. 1994Filgueiras, T.S.; Nogueira, P.E.; Brochado, A.L. & Gualall, G.F. 1994. Caminhamento: um método expedito para levantamentos florísticos qualitativos. Cadernos de Geociências 12: 39- 347.), every month between March 2010 and September 2011. According to Morellato et al. (1996)Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1996. Reproductive phenology of climbers is Southeastern Brazilian forest. Biotropica 28 (2): 180-191., transitional and final periods between climatic seasons can be related to the flowering and fruiting peaks of climbing plants, especially of the families most abundant in species. In this way, aiming to improve the sample, we performed additional floristic surveys in April and July 2015. The reproductive specimens collected in the field were processed and herborized following the protocols of Fidalgo & Bononi (1984)Fidalgo, O. & Bononi, V.L.R. 1984. Técnicas de coleta, preservação e herborização de material botânico. Instituto de Botânica, São Paulo. 62 p.. The vouchers were incorporated in the Herbarium Rioclarense (HRCB). Taxonomic identity was determined through specialized literature, direct comparison with identified specimens in HRCB’s collection and by expert taxonomists (cited in the acknowledgements). Synonyms were verified by BFG (2015)BFG. 2015. Growing knowledge: an overview of Seed Plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66 (4): 1085-1113., and we adopted APG IV (2016)APG. 2016. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society 181 (1): 1-20. to classify the botanical families.

Identified plants were classified into two different habits: woody (lianas – plants with a secondary growth stem) or herbaceous (plants without a secondary growth stem) climbing plants, following the protocols of Gentry (1991)Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press. and of Villagra & Romaniuc Neto (2014)Villagra, B.L.P. & Romaniuc Neto, S.R. 2014. Nomenclatura das plantas de hábito trepador, pp. 1-12, in: B.L.P. Villagra, M.M.R.F. Melo, S. Romaniuc-Neto, L.M. & Barbosa, L.M. (eds). Diversidade e conservação de trepadeiras: contribuição para a restauração de ecossistemas brasileiros. São Paulo: Instituto de Botânica.. Climbing mechanisms were categorized as twining, tendril climbing or scandent (Hergaty 1991Hergaty, E.E. 1991. Vine-host interactions, pp. 357-375, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press.; Villagra & Romaniuc Neto 2014Villagra, B.L.P. & Romaniuc Neto, S.R. 2014. Nomenclatura das plantas de hábito trepador, pp. 1-12, in: B.L.P. Villagra, M.M.R.F. Melo, S. Romaniuc-Neto, L.M. & Barbosa, L.M. (eds). Diversidade e conservação de trepadeiras: contribuição para a restauração de ecossistemas brasileiros. São Paulo: Instituto de Botânica.). Additionally, we classified climbing plants according to their dispersal modes: anemochory, autochory or zoochory (van der Pijl 1982van der Pijl, L. 1982. Principles of dispersal in higher plants. 3rd ed. Springer Verlag, New York. 139p.; Barroso et al. 1999Barroso, G.M.; Morim, M.P.; Peixoto, A.L. & Ichaso, C.L.F. 1999. Frutos e sementes - morfologia aplicada à sistemática de dicotiledôneas. Viçosa: Editora UFV. 444 pp.; Peres 2016Peres, M.K. 2016. Estratégias de dispersão de sementes no Bioma Cerrado: considerações ecológicas e filogenéticas. Tese de Doutorado, Brasília, Universidade de Brasília.). We compared the species sampled here with the list of climbing plants for seasonal semideciduous forest (Santos et al. 2009Santos, K.; Kinoshita, L.S. & Rezende, A.A. 2009. Species composition of climbers in seasonal semideciduous forest fragments of Southeastern Brazil. Biota Neotropica 9: 175-188.), savanna (Weiser & Martins 2014Weiser, V. de L. & Martins, F.R. 2014. Trepadeiras do cerrado paulista, pp. 58-71, in: B.L.P. Villagra, M.M.R.F. Melo, S. Romaniuc-Neto, L.M. & Barbosa, L.M. (eds). Diversidade e conservação de trepadeiras: contribuição para a restauração de ecossistemas brasileiros. São Paulo: Instituto de Botânica.) and Brazilian flora (BFG 2015BFG. 2015. Growing knowledge: an overview of Seed Plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66 (4): 1085-1113.).

Results

We recorded 109 species, distributed in 67 genera and 29 families (Table 1). We found 78 and 80 species in Seasonal Semideciduous Forest and Cerradão, respectively, of which 49 (45%) occurred in both, and 29 (26.6%) and 31 (28.4%) were exclusive for the specific vegetation types. The richest families were Bignoniaceae and Malpighiaceae (17 species each), followed by Sapindaceae (12), Asteraceae and Apocynaceae (8 species each) and Fabaceae (6), corresponding to 46.7% of overall richness (Figure 2). In contrast, 11 families (38% of total families) had only one species recorded.

Table 1
Climbing plants sampled in Porto Ferreira State Park, Porto Ferreira, Southeastern Brazil. CER: forested savanna (Cerradão); SSF: seasonal semideciduous forest. Habit: Herb: herbaceous climbing plants; Wood: woody climbing plants (liana). Climbing mode: scandent; tendril; twining. Dispersion: Ane: anemochory; Aut: autochory; Zoo: zoochory. Voucher: APO: Ana Paula Caldeira Oliveira; HRCB: Herbário de Rio Claro; JAL: Júlio Antonio Lombardi. * First family and/or species record for FES; ● first record of the family and/or species for the Cerrado (Santos et al. 2009Santos, K.; Kinoshita, L.S. & Rezende, A.A. 2009. Species composition of climbers in seasonal semideciduous forest fragments of Southeastern Brazil. Biota Neotropica 9: 175-188.; Weiser & Martins 2014Weiser, V. de L. & Martins, F.R. 2014. Trepadeiras do cerrado paulista, pp. 58-71, in: B.L.P. Villagra, M.M.R.F. Melo, S. Romaniuc-Neto, L.M. & Barbosa, L.M. (eds). Diversidade e conservação de trepadeiras: contribuição para a restauração de ecossistemas brasileiros. São Paulo: Instituto de Botânica.; Brazilian Flora Group 2015).
Figure 2
A. Bidens segetum; B. Odontadenia lutea; C. Fridericia craterophora; D. Centrosema sagittatum; E. Banisteriopsis argyrophylla; F. Banisteriopsis adenopoda. By: Marcusso, G., Sabino, G. and Udulutsch, R.G.

Among the habits, 76 species (70%) were lianas (woody climbers). The three richest families were entirely composed by woody plants (Table 1). The twining climbing mode was the most representative strategy (51 species; 47%), followed by tendril climbing (37 species, 37%) and scandent (18 species, 16%).

Anemochory was the most representative dispersal mechanism among the climbing plants species surveyed (72 species; 66%), followed by zoochory (23 species, 21%) and autochory (14 species, 13%). Among lianas, anemochory was the main dispersal mode (63 species, 83%), followed by zoochory (8 species, 10.5%) and autochory (5 species, 6.5%), while among herbaceous species, zoochory was the most frequent dispersal mode (15 species, 45.4%), followed by autochory and anemochory (9 species each, 27.3%).

In this study, we have registered one new family and 14 species for the Cerrado list, and 10 species for the seasonal semideciduous forest list (Table 1).

Discussion

The present study showed elevated richness of climbing plants in Cerradão, compared to other studies carried out in Cerrado sensu stricto in São Paulo state, where 41 (Mantovani & Martins 1993Mantovani, W. & Martins, F.R. 1993. Florística do cerrado na Reserva Biológica de Moji Guaçu, estado de São Paulo. Acta Botânica Brasílica 7 (1): 33-60.) and 15 species (Weiser & Godoy 2001Weiser, V. de L. & Godoy, S.A.P. 2001. Florística em um hectare de cerrado sensu stricto na ARIE – Cerrado Pé de Gigante, Santa Rita do Passa Quatro, SP. Acta Botanica Brasilica 15 (2): 201-212.) were recorded. On the other hand, in a Cerradão in Bauru, 52 species of climbers were recorded (Weiser 2007Weiser, V. de L. 2007. Árvores, arbustos e trepadeiras do cerradão do Jardim Botânico Municipal de Bauru, SP. Tese de Doutorado, Campinas, Universidade de Campinas.), corroborating our results that the Cerradão is richer in climbing plants than Cerrado sensu stricto. Although these studies had different sample time spans, the richness recorded in the present study can be considered high by the fact that the studies carried out in Cerrado sensu stricto had very similar sample times to ours (16 to 22 months, Mantovani & Martins 1993Mantovani, W. & Martins, F.R. 1993. Florística do cerrado na Reserva Biológica de Moji Guaçu, estado de São Paulo. Acta Botânica Brasílica 7 (1): 33-60.; Weiser & Godoy 2001Weiser, V. de L. & Godoy, S.A.P. 2001. Florística em um hectare de cerrado sensu stricto na ARIE – Cerrado Pé de Gigante, Santa Rita do Passa Quatro, SP. Acta Botanica Brasilica 15 (2): 201-212., respectively), while the study in Cerradão considered a much larger sample time (51 months, Weiser 2007Weiser, V. de L. 2007. Árvores, arbustos e trepadeiras do cerradão do Jardim Botânico Municipal de Bauru, SP. Tese de Doutorado, Campinas, Universidade de Campinas.). However, the last considered a smaller area than the present study (1 versus 169 hectares, respectively). In this way, it is likely that other Cerradão areas are as rich in this vegetation type as that recorded in the present study.

Otherwise, the number of species found in Seasonal Semideciduous Forest can be considered low compared to the average for this vegetation type (e.g. Morellato & Leitão-Filho 1998Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1998. Levantamento florístico da comunidade de trepadeiras de uma floresta semidecídua no Sudeste do Brasil. Boletim do Museu Nacional, Nova Série Botânica 103: 1-15.; Udulutsch et al. 2004Udulutsch, R.G.; Assis, M.A. & Picchi, D.G. 2004. Florística de trepadeiras numa floresta estacional semidecídua, Rio Claro–Araras, estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 27 (1): 125-134.; Rezende & Ranga 2005Rezende, A.A. & Ranga, N.T. 2005. Lianas da Estação Ecológica do Noroeste Paulista, São José do Rio Preto/Mirassol, SP, Brasil. Acta Botânica Brasílica 19 (2): 273-279.; Tibiriçá et al. 2006Tibiriçá, Y.J.A.: Coelho, L.F.M. & Moura, L.C. 2006. Florística de lianas em um fragmento de floresta estacional semidecidual, Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica 20 (2): 339-346.; Carneiro & Vieira 2012Carneiro, J.S. & Vieira, A.O.S. 2012. Trepadeiras: florística da Estação Ecológica do Caiuá e chave de identificação vegetativa para espécies do Norte do Estado do Paraná. Acta Scientiarum Biological Sciences 34 (2): 217-223.). However, we did not sample months with the same frequency, as we collected one more time during transitional months and those at the end of the climatic season (rainy and dry season), and these reproductive periods are considered the peak of flowering and fruiting for climbing plants (Morellato & Leitão-Filho 1996)Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1996. Reproductive phenology of climbers is Southeastern Brazilian forest. Biotropica 28 (2): 180-191.. This was also the case in the study of Udulutsch et al. (2010)Udulutsch, R.G.; Souza, V.C.; Rodrigues, R.R. & Dias, P. 2010. Composição florística e chaves de identificação para as lianas da Estação Ecológica dos Caetetus, estado de São Paulo, Brasil. Rodriguésia 61 (4): 715-730., so much that these surveys showed a similar number of species (74 species) to the present study (78 species). Furthermore, floristic surveys are usually carried out for different time spans and in areas with different sizes, which compromises comparisons of diversity and the relationships between flora of different sites (e.g. Forzza et al. 2014Forzza, R.C.; Pifano, D.S.; Oliveira-Filho, A.R.; Meireles, L.D.; Faria, P.L.; Salimena, F.R.; Mynssen, C.M. & Prado, J. 2014. Flora vascular da Reserva Biológica da Represa do Grama, Minas Gerais, e sua relação florística com outras florestas do sudeste brasileiro. Rodriguésia 65 (2): 275-292.). In this way, we suggest that floristic studies are made considering equal sample frequency during the year, considering the reproductive stages of the plants. Therefore, it may be that the Seasonal Semideciduous Forest of PFSP is so rich as those in other studies which have reported high values for richness (e.g. Morellato & Leitão- Filho 1998Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1998. Levantamento florístico da comunidade de trepadeiras de uma floresta semidecídua no Sudeste do Brasil. Boletim do Museu Nacional, Nova Série Botânica 103: 1-15.; Udulutsch et al. 2004Udulutsch, R.G.; Assis, M.A. & Picchi, D.G. 2004. Florística de trepadeiras numa floresta estacional semidecídua, Rio Claro–Araras, estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 27 (1): 125-134.; Tibiriçá et al. 2006Tibiriçá, Y.J.A.: Coelho, L.F.M. & Moura, L.C. 2006. Florística de lianas em um fragmento de floresta estacional semidecidual, Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica 20 (2): 339-346.).

In general, the reasonably substantial number of climbing plant species recorded in this study is perhaps associated with the ecotonal condition of this area, where the floristic elements of both vegetation types (seasonal semideciduous forest and Cerradão) contribute to the richness. Although for climbing plants this aspect is poorly known, this has already been documented for vascular epiphytes (e.g. Kersten 2010Kersten, R.A. 2010. Epífitas vasculares - histórico, participação taxonômica e aspectos relevantes, com ênfase na Mata Atlântica. Hoehnea 37: 9-38.; Bonnet et al. 2011Bonnet, A.; Curcio, G.R.; Lavoranti, O.J. & Galvão, F. 2011. Flora epifítica vascular em três unidades vegetacionais do Rio Tibagi, Paraná, Brasil. Rodriguésia 62: 491-498.; Marcusso & Monteiro 2016Marcusso, G.M. & Monteiro, R. 2016. Composição florística das epífitas vasculares em duas fisionomias vegetais no município de Botucatu, estado de São Paulo, Brasil. Rodriguésia, 67 (3): 553-569.) and trees (e.g. Pinheiro & Monteiro 2008Pinheiro, M.H.O. & Monteiro, R. 2008. Florística de uma Floresta Estacional Semidecidual, localizada em ecótono savânico-florestal, no município de Bauru, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica, 22 (4): 1085-1094.). This elevated richness and abundance of species in an ecotone is related to the meeting of adjacent areas, and thus encompasses the diversity of the community around it (Odum 1969Odum, E.P. 1969. Ecologia. Interamericana, México. 412p.; Kent et al. 1997Kent, M.; Gill, W.J.; Weaver; R.E. & Armitage, R.P. 1997. Landscape and plant community boundaries in biogeography. Progress in Physical Geopgraphy 21 (3): 315-353.; Kark 2012Kark, S. 2012. Ecotones and Ecological Gradients, pp. 147-160, in: Meyers, R.A (ed.). Encyclopedia of Sustainability Science and Technology. New York: Springer Science + Business Media.). This transitional area shares environmental conditions but also establishes the particular conditions of an ecotone, allowing coexistence of species from the surrounding vegetation, as well as rare and endemic species (Kark & Rensburg 2006Kark, S. & van Rensburg, B.J. 2006. Ecotones: marginal or central areas of transition? Israel Journal of Ecology and Evolution 52 (1): 29-53.; Kark 2012Kark, S. 2012. Ecotones and Ecological Gradients, pp. 147-160, in: Meyers, R.A (ed.). Encyclopedia of Sustainability Science and Technology. New York: Springer Science + Business Media.).

The majority of climbing plants species registered belong to few families, corroborating the hypothesis described by Gentry (1991)Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press. in which the majority of species (70% in the present study) are concentrated in only 13 families. Among the richest families, Bignoniaceae, Malpighiaceae and Sapindaceae stand out (e.g. Lombardi et al. 1999Lombardi, J.A.; Temponi, L.G. & Leite C.A. 1999. Mortality and diameter growth of lianas in a semideciduos forest fragmente in southeastern Brazil. Acta Botanica Brasilica 13 (2): 159-165.; Nabe-Nielsen 2001Nabe-Nielsen, J. 2001. Diversity and distribution of lianas in a Neotropical rain forest, Yasuní National Park, Ecuador. Journal of Tropical Ecology 17: 1-19.; Hora & Soares 2002Hora, R.C. & Soares, J.J. 2002. Estrutura fitossociológica da comunidade de lianas em uma floresta estacional na Fazenda Cachim, São Carlos, SP. Revista Brasileira de Botânica 25 (3): 323-329.; Tibiriçá et al. 2006Tibiriçá, Y.J.A.: Coelho, L.F.M. & Moura, L.C. 2006. Florística de lianas em um fragmento de floresta estacional semidecidual, Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica 20 (2): 339-346.). These families have a widespread geographical distribution, occurring among different vegetation types (Lohmann 2015Lohmann, L.G. 2015. Bignoniaceae in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB112305. Acesso em: 31 de janeiro de 2017.
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; Mamede et al. 2015Mamede, M.C.H.; Sebastiani, R.; Almeida, R.F.; Francener, A. & Amorim, A.M.A. 2015. Malpighiaceae in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB155. Acesso em: 31 de janeiro de 2017.
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; Somner et al. 2015Somner, G.V.; Ferrucci, M.S.; Acevedo-Rodríguez, P.; Perdiz, R.O.; Coelho, R.L.G. & Medeiros, H. 2015. Sapindaceae in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB216. Acesso em: 31 de janeiro de 2017.
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), and certain genera are predominantly (e.g. Bignoniaceae: Fridericia; Sapindaceae: Serjania; Malpighiaceae: Banisteriopsis) or exclusively (e.g. Bignoniaceae: Lundia, Pyrostegia, Tanaecium, Stizophyllum; Sapindaceae: Urvillea; Malpighiaceae: Mascagnia, Niedenzuella) composed by climbing species (Gentry 1991Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press.; BFG 2015BFG. 2015. Growing knowledge: an overview of Seed Plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66 (4): 1085-1113.).

We found a prevalence of lianas in the study area. Although an equal proportion of lianas and herbaceous climbing plants is expected in tropical forests (Gentry & Dodson 1987Gentry, A.H. & Dodson, C. 1987. Contribution of Nontrees to Species Richness of a Tropical Rain Forest. Biotropica 19 (2): 149-156.; Gentry 1991Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press.; Durigon et al. 2009Durigon, J.; Canto-Dorow, T.S. & Eisinger, S.M. 2009. Composição florística de trepadeiras ocorrentes em bordas de fragmentos de floresta estacional, Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. Rodriguesia 60 (2): 415-422.), studies of climbing plants realized in semideciduous forest found 64% (Udulutsch et al. 2004Udulutsch, R.G.; Assis, M.A. & Picchi, D.G. 2004. Florística de trepadeiras numa floresta estacional semidecídua, Rio Claro–Araras, estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 27 (1): 125-134.) and 60% (Vargas et al. 2013Vargas, B.C.; Araújo, G.M.; Schiavini, I.; Rosa, P.O. & Hattori, E.K.O. 2013. Florística de trepadeiras em floresta semidecidual e em Mata ciliar no vale do Rio Araguari, MG. Bioscience Journal 29 (1): 185-197.) lianas, contradicting this estimation. On the other hand, herbaceous vines can represent almost 85% of the richness in subtropical and temperate forests (Durigon et al. 2014Durigon, J., Miotto, S.T.S. & Gianoli, E. 2014. Distribution and traits of climbing plants in subtropical and temperate South America. Journal of Vegetation Science 25: 1484-1492.).

The pattern of climbing mechanism registered for tropical forests was corroborated in this study, wherein twining was the predominant mechanism, followed by tendril climbing (e.g. Gentry 1991Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press.; Araujo & Alves 2010Araujo, D. & Alves, M. 2010. Climbing plants of a fragmented area of lowland Atlantic Forest, Igarassu, Pernambuco (Northeastern Brazil). Phytotaxa 8: 1-24.; Vivek & Parthasarathy 2015Vivek, P. & N. Parthasarathy. 2015. Liana community and functional trait analysis in tropical dry evergreen forest of India. Journal of Plant Ecology 8 (5): 501-512.). Despite some species having specialized structures to assist in colonization of the phorophyte, such as tendrils modified with adhesive pads and hooks, improving their colonization success (Gentry 1979Gentry, A. H. 1979. Additional generic mergers in Bignoniaceae. Annals of the Missouri Botanical Garden 66: 778–787.; Lohmann 2006Lohmann, L. 2006. Untangling the phylogeny of Neotropical lianas (Bignonieae, Bignoniaceae). American Journal of Botany 93 (4): 304-318.), this climbing mechanism has not been the most encountered in tropical forests (Gentry 1991Gentry, A.H. 1991. The distribution and evolution of climbing plants, pp. 3-49, in: Putz, F.E. and Mooney, H.A. (ed.). The biology of vines. Cambridge, Cambridge University Press.). In this study, we recorded Scleria latifolia and Senegalia polyphylla with a twining habit. In general, these species are not included in climbing plant floristic surveys, but in PFSP these species were observed with this growth mode; perhaps they use scabrous and thorn features to ascend in the phorophyte.

In general, anemochory (72 species) was the most commonly found dispersal mode among climbing plants (lianas + herbaceous vines) (Durigon & Waechter 2011Durigon, J. & Waechter, J.L. 2011. Floristic composition and biogeographic relations of a subtropical assemblage of climbing plants. Biodiversity Conservation 20 (5): 1027-1044.; Gallagher et al. 2011Gallagher, R. V.; Leishmam, M. R. & Moles, A. T. 2011. Traits and ecological strategies of Australian tropical and temperate climbing plants. Jounal of Biogegraphy 38 (5): 828-839.; Vargas et al. 2013Vargas, B.C.; Araújo, G.M.; Schiavini, I.; Rosa, P.O. & Hattori, E.K.O. 2013. Florística de trepadeiras em floresta semidecidual e em Mata ciliar no vale do Rio Araguari, MG. Bioscience Journal 29 (1): 185-197.), which is associated with environments with pronounced climatic seasonality (Dewalt et al. 2010DeWalt, S.J.; Schinitzer, S.A.; Chave, J.; Bonger, F.; Burnham, R.J.; Cai, Z.; Chuyong, G.; Clarck, D.B.; Ewaango, C.E.N.; Gerwing, J.J.; Gortaire, E.; Hart, T.; Ibarra-Manríques, G.; Ickes, K.; Kenfack, D.; Macía, M.J.; Makana, J.; Martínez-Ramos, M.; Mascaro, J.; Moses, S.; Muller-Landau, H.C.; Parren, M.P.E.; Parthasarathy, N.; Pérez-Salicrup, D.R.; Putz, F.E.; Romero-Saltos, H. & Thomas, D. 2010. Annual rainfall and seasonality predict pan-tropical patterns of liana density and basal area. Biotropica 42 (3): 309-317.; Schnitzer & Bongers 2011Schnitzer, S.A. & Bongers, F. 2011. Increasing liana abundance and biomass in tropical forests: emerging patterns and putative mechanisms. Ecology Letters 14 (4): 397-402.). According to Morellato & Leitão-Filho (1996)Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1996. Reproductive phenology of climbers is Southeastern Brazilian forest. Biotropica 28 (2): 180-191., the pattern of dispersion can be considered complementary in forest phenology, wherein in periods with a smaller amount of annual precipitation, the tree community totally or partially loses its leaves (Montovani & Martins 1998), and climbing plants can use wind currents to disperse their seeds (Morellato & Leitão-Filho 1998Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1998. Levantamento florístico da comunidade de trepadeiras de uma floresta semidecídua no Sudeste do Brasil. Boletim do Museu Nacional, Nova Série Botânica 103: 1-15.). Although, when considering only herbaceous vines, this relation can be altered by the predominance of zoochory, thus their fruits mature during the rainy season (Morellato & Leitão-Filho 1996)Morellato, P.C. & Leitão Filho, H.F. 1996. Reproductive phenology of climbers is Southeastern Brazilian forest. Biotropica 28 (2): 180-191..

Despite floristic inventories of climbing plants increasing, they are concentrated in semideciduous forest (e.g. Hora & Soares 2002Hora, R.C. & Soares, J.J. 2002. Estrutura fitossociológica da comunidade de lianas em uma floresta estacional na Fazenda Cachim, São Carlos, SP. Revista Brasileira de Botânica 25 (3): 323-329.; Tibiriçá et al. 2006Tibiriçá, Y.J.A.: Coelho, L.F.M. & Moura, L.C. 2006. Florística de lianas em um fragmento de floresta estacional semidecidual, Parque Estadual de Vassununga, Santa Rita do Passa Quatro, SP, Brasil. Acta Botanica Brasilica 20 (2): 339-346.; Rezende et al. 2007Rezende, A.A.; Ranga, N.T. & Pereira, R.A.S. 2007. Lianas de uma floresta estacional semidecidual, município de Paulo de Faria, norte do estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica 30 (3): 451-461.; Udulutsch et al. 2010Udulutsch, R.G.; Souza, V.C.; Rodrigues, R.R. & Dias, P. 2010. Composição florística e chaves de identificação para as lianas da Estação Ecológica dos Caetetus, estado de São Paulo, Brasil. Rodriguésia 61 (4): 715-730.; Vargas et al. 2013Vargas, B.C.; Araújo, G.M.; Schiavini, I.; Rosa, P.O. & Hattori, E.K.O. 2013. Florística de trepadeiras em floresta semidecidual e em Mata ciliar no vale do Rio Araguari, MG. Bioscience Journal 29 (1): 185-197.), to the detriment of those realized in the Cerrado (Weiser & Godoy 2001Weiser, V. de L. & Godoy, S.A.P. 2001. Florística em um hectare de cerrado sensu stricto na ARIE – Cerrado Pé de Gigante, Santa Rita do Passa Quatro, SP. Acta Botanica Brasilica 15 (2): 201-212.; Weiser 2007Weiser, V. de L. 2007. Árvores, arbustos e trepadeiras do cerradão do Jardim Botânico Municipal de Bauru, SP. Tese de Doutorado, Campinas, Universidade de Campinas.; Oliveira et al. 2014Oliveira, E.A.; Marimon, B.S.; Feldpausch, T.R.; Collif, G.R.; Marimon-Junior, B.H.; Lloyd, J.; Lenza, E.; Maracahipes, L.; Oliveira-Santos, C. & Phillips, O.L. 2014. Diversity, abundance and distribution of lianas of the Cerrado–Amazonian forest transition, Brazil. Plant Ecology and Diversity 7 (1-2): 231-240.). However, this study included new registers of species for both vegetation types. This is because climbing plants comprise a very diverse group, so much so that they are considered key to innovation throughout evolution, increasing angiosperm diversity (Gianoli 2015Gianoli, E. Evolutionary implications of the climbing habit in plants. 2015. In: Schnitzer, S.A.; Bongers, F.; Burnham, R.J. & Putz, F.E. Ecology of lianas, Wiley Blackwell, Oxford. P.p. 239-250.; Gianoli et al. 2016Gianoli, E.; Torres-Diaz, C.; Ruiz, E., Salgado-Luarte, C.; Molina-Montenegro, M.A.; Saldaña, A. & Rios, R.S. 2016. Woody climbers show greater population genetic differentiation than trees: Insights into the link between ecological traits and diversification. Evolution 70 (12): 2736-2745.). For this reason, we highlight the importance of including climbing plants in community research (Durigon et al. 2014Durigon, J., Miotto, S.T.S. & Gianoli, E. 2014. Distribution and traits of climbing plants in subtropical and temperate South America. Journal of Vegetation Science 25: 1484-1492.; Schnitzer et al. 2015Schnitzer, S.A.; van der Heijden, G.M.F. & Powers, J.S. 2016. Addressing the challenges of including lianas in global vegetation models. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 113 (1): 5-6.), and realizing floristic inventories that include or integrate climbing plants.

The present study reveals the considerable richness of this sinusia in Porto Ferreira State Park, with a similar number of species between the vegetation types. The mainly contribution is relation to diversity, recorded species, like Scleria latifolia and Senegalia polyphylla, as climbing plants. Both to vegetation types showed new records to the climbing plants checklist. Thus, we encourage the initiatives of floristic surveys with climbing plants, with similar frequency of sample, in these vegetation types, mainly in the Cerradão, in view of the importance of its floristic richness and to filling out the remaining gaps.

Acknowledgements

We would like to thank the following experts, followed by their respective linked herbaria, for help with some identifications: Maria Cândida Henrique Mamede (SP), Rosângela Simão Bianchini (SP), Lidyanne Y. Saleme Aona (UFRB), Luiza Sumiko Kinoshita (UEC), Rubens Teixeira Queiroz (UEC), Ana Maria Goulart de Azevedo Tozzi (UEC), Ana Paula Fortuna-Perez (BOTU), Marcelo Monge Egea (UEC), João Semir (UEC) and Rafael Felipe de Almeida (HUEFS); the employees of PFSP; Capes and CNPq for the fellowship grant;; and São Paulo Research Foundation (FAPESP) for fellowship grant 2015/13112-7 to P.H.A. Melo. We like to thank to J.A. Lombardi contributions with data collection.

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Publication Dates

  • Publication in this collection
    2018

History

  • Received
    28 Mar 2017
  • Reviewed
    17 July 2017
  • Accepted
    24 Jan 2018
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